エーコ誕生からもうすぐ一年。アンサリヴァン騎竜学院に卒業の季節がやってきた。卒業後もアッシュと共にありたいレベッカ。だが、ロートレアモン聖竜騎士団と入団契約を結んでいたレベッカは、己の進路を賭けた御前試合に挑むことに!?　その一方、妹リンダの騎竜学院への入学がアッシュに伝えられる……!?

〈七翼将〉アンネゲルトと装甲機竜ブリュンヒルデの襲撃を辛くも退けたアッシュ達。調査の結果、機竜の装甲に使われていた希少金属ミスリルの供給ルートを掌握するラブロック商工都市連合の存在が浮かび上がる。折しも、ラブロックの元首マキャベリからアヴァロン聖竜皇騎士団に友好条約締結の連絡が入り――!?

魔導結社〈デミウルゴス〉の魔手が及んでいたラブロック商工都市連合からやむなく撤退したアッシュ達。そんな中第八回大陸会議の開催が決定。教皇ラクエルIV世から、アヴァロン聖竜皇騎士団も参加を要請される。アッシュ達はデミウルゴスの危険性を各国首脳に伝えるため、開催地・聖都エスパーダに向かうが・・・・・・!?

魔導結社の襲撃により、中断を余儀なくされた第八回大陸会議。戦火に包まれる聖都エスパーダ。一方、エーコ達は修行のため、天空の聖地アルバレスを目指す。時を同じくして、ロートレアモン騎士国の首都フォンティーン。研修旅行で訪れていたリンダの前に新たな七翼将が現われ、フォンティーン城を ""切断"" してしまう。「兄さんに代わってお仕置きします！」果敢に立ち向かうが、一蹴されるリンダ。だが次の瞬間、リンダの〈星刻〉が光り輝いて――!?　美少女ドラゴンが歴史を刻む本格ファンタジー！　盟主サヴォナローラの口から明かされるロサ・マリア教の真実とは……!?

魔導工学式爆弾〈ゲフィオン〉により聖都エスパーダ全体を掌握したボロディン。聖都を解放するためには、彼が提案したデス・ゲームに勝つしかない。かくて無慈悲な鐘は鳴り、アッシュ達は絶望的な機竜戦を開始する！