綾小路への宣言通り、ついに坂柳有栖による一之瀬帆波潰しが始まった。暴力沙汰、援助交際、窃盗、強盗、薬物使用の過去があるといった一之瀬への誹謗中傷が学校中に広まっていく。噂の出所は間違いなく１年Ａクラス。Ｂクラスの神崎らが止めにかかるが証拠がない。さらに一之瀬の動きも消極的。膠着した状況の中、ある人物が綾小路の前に現れる。「坂柳を止めてよ。あんたならそれが出来るんじゃないの」１年Ａクラスの神室の要請に対し綾小路が下した決断は？　そして櫛田桔梗が生徒会長の南雲雅に接触し、学校内に不穏な空気が流れ始め――。大人気クリエイターコンビが贈る、新たな学園黙示録第９弾！

季節は春、３月を迎えた高度育成高校の１年生。だが３学期末試験時点で歴史上初めて退学者を出さなかった結果、１年の全クラスに追加の特別試験『クラス内投票』が実施されることとなった。それは生徒自身が退学者を選ぶ非情な試験。誰かが退学しなければならない。その現実を前に冷静な平田の声も届かずＣクラスは分裂。疑心暗鬼が広がる中、裏切り者も現れ最大の危機を迎える。一方他クラスの状況はＡクラスが早々と退学者を決め、Ｄクラスは龍園が退学濃厚。そんな状況の中、Ｂクラス一之瀬はクラスメイトを救うため南雲生徒会長とある取引をしようとしていた。だがその条件は一之瀬が南雲と交際するというもので――!?

初めて出た退学者の衝撃冷めやらぬ中、１年最後の特別試験『選抜種目試験』がついに告知された。内容は総合力が問われるもので各クラスは筆記試験、将棋、トランプ、野球等、勝てると思う種目を１０種選抜。本番では１クラスを相手に、ランダムに選択された７種の種目で争うというものだ。また各クラスには１名司令塔が存在し、勝てば特別な報酬が得られるが負ければ退学となるらしい。綾小路は自ら司令塔に立候補。そして坂柳が望んだ通り、ＡクラスとＣクラスとの試験対決が決定する。「だが私は楽しみになったぞ綾小路。これでやっと、おまえの実力を見られるんだからな」綾小路ＶＳ坂柳の激戦必至の一騎打ち始まる！

学校側の介入というアクシデントがあったものの、１学年の最終試験を退学者なしで乗り越えたＣクラス。最後の行事、卒業式を迎える。兄との最後の接触に踏ん切りのつかない堀北にアドバイスを与えつつ、綾小路は月城理事長代行対策に動き出す。システムにはシステムで対抗、坂柳理事長に連絡を取り、１年Ａクラス担任の真嶋、茶柱と秘密裏に接触、交渉を試みる。一方で綾小路の偽の姿について疑念を持つクラスメイトも現れていた。好奇心と願望の下、１年Ｃクラス松下千秋が綾小路の追跡を始める。そして１年という月日は生徒同士の関係を大きく進展させるには十分な期間で——。新たな学園黙示録、１年生編完結！

高度育成高校での２度目の春を迎えた綾小路達Ｄクラス。待ち受けるは試験だけではなく、個性的な新１年生達。中学時代龍園と悪名を二分した宝泉和臣、同じ中学出身を名乗り櫛田に接近する八神拓也、気分屋で綾小路を引っ張り回す天沢一夏。そして４月最初の特別試験は１、２年生がペアとなる筆記試験。ペアの合計点が基準を下回れば２年生のみ退学となる。
さらに南雲が各生徒の能力を表示する新アプリを実装。それが全生徒に公開されたため学力の高い生徒に人気が集中。２年Ｄクラスは苦境に陥る。またペアを組む必要上、綾小路もホワイトルーム出身の１年生を見抜けなければ即退学の状況となり――!?