紫十字学園第二図書委員会。その主の少女・雨夜冥利は、実は吸血鬼だった！　――ただし、血を吸うことがほとんどできない、吸血鬼としてはどうしようもなく欠陥品の。そんな彼女の生きるすべは、血の代わりに「知」を吸う――すなわち、知的好奇心によって吸血衝動を抑えること。そのため、冥利の幼なじみであるぼくたち第二図書委員会のメンバーは、世界の真理に近づくための知識の断片（＝しょうもないネタ）を生徒から集め、深遠かつ崇高な知的談義（＝ぐだぐだ話）に日々花を咲かせている。ある日、冥利のもとに集まったネタの中に、「ドＳをなおしてください」という依頼があった。けれど、ぼくたちが会った依頼者は、まるで天使のような美少女で……!?

「血の吸えない吸血鬼」の少女・雨夜冥利をはじめとしたぼくたち第二図書委員会のメンバーは、いつもどおり深遠かつ崇高な知的談義（という名のぐだぐだ話）に花を咲かせていた。そんな中、ぼくと冥利のクラスメイトである雪水愛心さんが第二図書館にやってきて言った――「蓮見マコト。あなたが吸血鬼よ」。ってええっ!?　どうやら彼女は、『氷結のエステル』という二つ名をもつ、吸血鬼を浄化する一族（自称）らしいんだけど、吸血鬼なのはぼくじゃなくて冥利だし、そもそも彼女を浄化なんてさせるわけにいかないし……！　知×血×美少女ラブコメ、新ヒロイン登場の第二巻！

いつもどおり深遠かつ崇高な知的談義（という名のぐだぐだ話）に花を咲かせていた、「血の吸えない吸血鬼」の少女・雨夜冥利をはじめとしたぼくたち第二図書委員会。けれど突然、冥利の身体に変化があらわれる。紅い瞳、鋭い八重歯、色の抜けた銀髪。それは月に一度、しかも夜にならなければ現れないはずの吸血鬼の証。そしてぼくたちの前に、冥利の身体に転生していた、千年の時を生きる吸血鬼――『紅夜の王』イングリッドがとうとう姿をあらわす。彼女を前にして、ぼくたちは冥利を取り戻すことができるのか――？　知×血×美少女ラブコメ、急展開の第三巻！