対話不能の異生物・ガウナ（奇居子）に太陽系を破壊されて千年。人類の繁殖と生産を維持しながら宇宙を旅する、巨大なる播種船・シドニア。シドニアの最下層で育った青年・谷風長道（たにかぜ・ながて）は、衛人（モリト）と呼ばれる大型兵器の訓練生となり、歴史的名機・継衛（ツグモリ）への搭乗を許される。長道の命を賭（と）した戦いが今ここに幕を開ける！

重力祭りの夜、シドニア最強の四人の戦士が飛び立った。だが、対話不能の異生物・ガウナ（奇居子）に唯一効果的な兵器・カビザシを遺失した戦士たちになす術はなかった。ガウナとの接触を回避するため、艦長の判断により、緊急加速を行ったシドニアは重力制御を失い艦内に大量の犠牲者を出す。カビザシ回収の為に出撃した長道（ながて）の勇士に艦内すべての人々は歓声を上げた！

衛人（モリト）を象ったガウナ（奇居子）がシドニアに襲いかかる。そのコックピットには人の姿をしたエナ（胞衣）がいた。ガウナの目的は何なのか？　なぜ、シドニアを襲うのか？　ガウナに唯一効果的な兵器・カビザシはなぜ、二十八本しか備蓄していなかったのか？　シドニアの過去に何があったのか？　謎が次々と解き明かされるとともに、長道（ながて）の運命が激しく動き出す！

ガウナ（奇居子）の脅威に対し防戦一方だったシドニア。だが、ついに艦長は積極攻勢によるガウナ殲滅を決意する。その決断を後押ししたのは、衛人（モリト）操縦士として英雄視されるまでになった長道（ながて）の成長ぶりだった。一方で、次々と明らかになる科学者落合（おちあい）の異常な研究の数々。戦いは今、新たなる局面へ突入する!!

新たなる「敵」は巨大な小惑星と融合したガウナ（奇居子）!!　ガウナ本体貫通弾の完成により、戦争は一気に人類の勝利へと傾いたかに見えた。だが、そんな人類の前に現れたのは、播種船シドニアの大きささえ凌駕する巨大な小惑星。そして、一撃で一個小隊を葬り去る高知能型ガウナ紅天蛾（ベニスズメ）だった。シドニア滅亡まで、あと三時間――!!